在母巢之战的四年后,吉姆?雷诺和游骑兵(包括满怀理想的舰长马特·霍纳,还有粗鲁而精通发明的总工程师罗瑞·斯旺)成了为自由奋斗的战士。他们乘着休伯利安号穿梭于行星之间,引燃对阿克图尔斯?蒙斯克元首的革命火苗,蒙斯克通过宣传与恐吓手段,逐渐重掌了帝国的控制权。
独自背负着悔恨的吉姆他无法帮助凯瑞甘摆脱异虫的感染、他曾协助蒙斯克取得权力、而现今想推翻银河独裁者又是多么的遥不可及在酒吧遇到了成为逃犯的老朋友泰凯斯·芬利,他提议两人合作取回一系列外星神器,然后卖给莫比斯基金会热情的买家。由于蒙斯克将流通这些神器列为犯罪行为,吉姆欣然答应。
泰凯斯和吉姆在玛·萨拉发现神器的同时,自母巢之战后就未曾现身的异虫也开始袭击这个星球,演变为帝国、雷诺游骑兵与重出江湖的刀锋女王三方面竞相争夺神器的格局。凯瑞甘的出现让雷诺焦躁不安,泰凯斯却感到很有意思,他对雷诺与凯瑞甘之间的关系似乎格外有兴趣。
霍纳舰长发现帝国在塔桑尼斯有一辆防备薄弱的补给列车,游骑兵就派出响尾蛇悬浮战车从侧翼袭击并夺走了他们的货物,其中包括一个老旧的联邦副官,那是个及资料存储与通信功能于一体的人工智能。解锁后的副官曝光了塔桑尼斯沦陷的通讯,包括蒙斯克利用异虫对付人类的证据。现在,游骑兵拥有了可以真正反制独裁者宣传的武器。
雷诺也从莫里斯和希尔取得了两件神器,它们由凶蛮的塔达利姆看守着,他们是星灵的极端分子,不属于卡拉或黑暗圣堂武士的阵营。虽然雷诺对收集神器的兴趣日渐增长,但他也困惑于塔达利姆对神器秉持的崇敬,以及重返人类领地的异虫。
绞尽脑汁想弄清其中联系的吉姆,发现船上来了个意外的访客:黑暗圣堂武士,泽拉图。
雷诺与泽拉图已经有好几年没见过面了,不过他们重逢的场面并未因此变得热烈。这名星灵一见面就为吉姆带来末日的警告,并交给他一颗伊翰水晶,里面记录着泽拉图近期的记忆。
这颗水晶让吉姆看到泽拉图的记忆:一开始,他追寻着跟萨尔纳加有关的预言,揭开星灵与异虫遥远的过去,然后抵达乌兰;不过刀锋女王也同时出现在那儿。两人在神殿展开战斗,最后泽拉图带着记述完整预言的石板碎片前往扎库达斯,想借由保护者的历史文献知识来解读预言内容。
泽拉图在扎库达斯遇到恐怖的混合体,这是一种已经成熟的怪物,他在数年前于杜兰的实验室中见过。这名黑暗圣堂武士率领部队避开近乎无敌的混合体,抵达保护者所在之处。保护者在翻译后指出,预言的中心是“大吞噬者”。这条线索引领泽拉图前往艾尔,他在那里的主宰尸体中找到了谜底。
泽拉图在艾尔尝试解读主宰残留的意识,并使他接触到一个与此生物紧密连结的星灵,就是他那以自己生命为代价杀掉主宰的老盟友,塔萨达尔。塔萨达尔透露出一个恐怖的真相:主宰创造刀锋女王,是为了解放异虫。主宰预知到,在未来会有一个叫做堕落者的生物利用异虫来消灭星灵和人类,因此它才创造出刀锋女王,想为异虫摆脱被奴役的命运。在震惊之余,雷诺明白凯瑞甘虽然杀害无数生灵,但却是避免异虫歼灭所有生命的唯一希望。
同时,雷诺游骑兵打算在克哈的宫廷阅兵活动中抢夺奥丁这台超巨型攻城机械,并且公开蒙斯克的恶行。在奥丁肆虐作乱的过程中,游骑兵成功把蒙斯克腐败的证据公诸于世,发送到帝国的所有星球。
这在帝国掀起震惊和暴动的高潮,数个星球相继脱离帝国。蒙斯克的政权遭受强烈动荡。
吉姆把注意力重新放回收集神器这件事上,不过与此同时他收到消息,异虫正在攻击莫比斯基金会的根据地:泰拉多星球。吉姆不希望失去神器的买主,因此赶往该行星协助纳鲁德博士进行疏散工作,并取回基金会的资料。刀锋女王御驾亲征、指挥攻击行动,纳鲁德据此推测,她应该畏惧神器的创造者:萨尔纳加。
在雷诺悄悄将莫比斯大多数的科学家都安全送出星球后,基金会幕后主使瓦伦里安?蒙斯克,也就是阿克图尔斯的儿子主动联系他。瓦伦里安坚信目前手上的萨尔纳加神器都只是碎片,其实可以合而为一,在完整状态下启动可以使刀锋女王恢复人类身份。虽然吉姆一开始抱持怀疑,不过还是同意和瓦伦里安联手。他想阻止异虫,想减轻莎拉转变成刀锋女王为他带来的罪恶感。如今,机会就在眼前。
雷诺游骑兵从濒临死亡的提丰星球以及一艘萨尔纳加世界舰上的塔达利姆狂战士手中取回最后两块神器碎片,然后开始进行瓦伦里安的计划:由霍瑞斯·沃菲尔德将军率领部队突击查尔,将刀锋女王恢复***类。这次行动的目的,不仅是为了让凯瑞甘恢复人形,瓦伦里安还希望借此证明,自己有资格继承父亲的权力宝座。
查尔之战极为壮烈,整个舰队的人员伤亡十分惨重,不过最后还是成功在地表建立了根据地,雷诺同时把组装好的神器安置在凯瑞甘附近。整个星球的异虫挟带着怒火倾巢而出,涌向人类基地,此时神器发出能量,使异虫消散,并使凯瑞甘的异虫外形消融。就在刀锋女王动弹不得的同时,雷诺奔到她面前...
...将泰凯斯从牢狱中释放出来的人正是蒙斯克,泰凯斯依照他的命令将***口对准除去虫形的刀锋女王,打算杀掉她。震惊的雷诺瞬间在二人之中做出了决定,在好友泰凯斯杀死莎拉之前先开***杀死了他。
随着莎拉看似恢复的人类身份、虫群的分崩离析,雷诺帮助疲惫不堪又失去刀锋女王记忆的凯瑞甘逃离查尔。第二次星际战争是否就此迈向终结?